无效防御导致蜜蜂的社会性崩溃

　　集体防御策略的有效性受制于猎物和捕食者的共同进化。被捕食者通常对同域的捕食者进化出了有效的防御策略，但对不同域的捕食者则不然，捕食者的生物入侵往往会对入侵地的被捕食者造成严重的危害。 

　　东方蜜蜂Apis cerana是亚洲本土蜜蜂，西方蜜蜂Apis mellifera原产于欧洲和非洲，由于其出色的生产性能于20世纪初开始引入我国。凹纹胡蜂Vespa velutina 是蜜蜂最常见的捕食者，原本只分布于亚洲，和东方蜜蜂同域，但在21世纪初开始入侵欧洲并迅速扩散，已经成为威胁全球蜜蜂的主要害虫。在漫长的进化过程中，东方蜜蜂进化出了多种防御凹纹胡蜂捕食的有效策略，例如，当凹纹胡蜂出现在东方蜜蜂的巢口附近时，东方蜜蜂的守卫蜂会一起有规律地左右抖动腹部，这是一种“我看见你了”（I see you，ISY）的追逐威慑信号，守卫蜂用ISY信号警告凹纹胡蜂我看见你了，我们已经做好了防御准备，警告凹纹胡蜂更进一步的靠近是徒劳或危险的，从而驱赶凹纹胡蜂离开，如果凹纹胡蜂继续靠近蜜蜂，守卫蜂会通过结团产热（Heat-balling）的方式杀死凹纹胡蜂。此外，部分蜜蜂会爬进巢内，通过发出语音报警信号（Stop signal）的方法将巢门口有胡蜂捕食者的信息告诉同伴，巢内同伴收到信息后会减少出巢或者在出巢时会增强警惕。由于ISY、Heat-balling等策略，凹纹胡蜂不会造成把东方蜜蜂蜂群很大的伤害。相反，由于缺少协同进化，西方蜜蜂不会使用ISY信号驱赶凹纹胡蜂，通过Heat-balling防御凹纹胡蜂的能力也很弱，如果任由凹纹胡蜂捕食，西方蜜蜂蜂群往往会迅速崩溃。事实上，凹纹胡蜂每天从巢门口捕捉的西方蜜蜂数量（大约100只）远远少于西方蜜蜂蜂王每天的产卵量（1000-2000粒），因此，凹纹胡蜂攻击导致西方蜜蜂蜂群迅速衰退的原因仍有待阐明，这对了解凹纹胡蜂扩散对全球蜜蜂的危害具有重要意义。 

　　这为探究同域和不同域的被捕食者和捕食者之间的关系提供了条件。中国科学院西双版纳热带植物园（以下简称“版纳植物园”）化学生态研究组的研究人员对昆明、武定和马龙三个蜂场的东方蜜蜂和西方蜜蜂蜂群进行了连续三个胡蜂季节（7-10月）的研究，其中，昆明和武定的蜂场遭受到凹纹胡蜂的捕食，马龙蜂场没有凹纹胡蜂的捕食压力。研究结果表明，在没有胡蜂捕食的蜂场，东、西方蜜蜂蜂群都正常，而在有胡蜂捕食压力的蜂场，东方蜜蜂由于能有效防御，蜂群基本稳定，只是采集强度略有减弱，守卫蜂数量有一定程度的增加。在凹纹胡蜂的捕食压力下，西方蜜蜂的采集活动几乎完全停滞，大量的采集蜂转变为守卫蜂，在巢门口形成一块“蜂毯（bee carpet）”，但这种防御行为并不能有效阻止凹纹胡蜂的捕食。由于采集和防御是由相同日龄蜜蜂承担的，参与防御的蜜蜂数量的增加意味着采集蜂数量的减少，导致食物流入不足，进而导致蜂王产卵减少，新蜂补充不足等问题。总之，无效的防御使西方蜜蜂的生产、繁殖遭受重创，蜜蜂数量的直接损失不能通过蜂王产卵和新蜂羽化来补偿，所有西方蜜蜂蜂群都在4-6周内消耗完储存的食物后全部死亡。另外，通过监测凹纹胡蜂捕食压力蜂群入口处的语音报警信号，发现西方蜜蜂产生的报警信号是东方蜜蜂的数十倍，说明凹纹胡蜂的攻击导致西方蜜蜂产生非常大的恐惧反应，这也可能是采集蜂数量减少的主要原因之一。此前化学生态组发表在《Current Biology》的一项研究显示，在面对胡蜂的捕食压力时，停止信号会引起蜜蜂大脑中的“快乐因子-多巴胺”含量会急速下降，导致蜜蜂采集欲望减弱。上述两项研究相互佐证，分别从不同的角度证明了捕食者胡蜂会引起被捕食者蜜蜂连锁的恐惧反应，最终导致蜂群崩溃。 

　　版纳植物园谭垦研究员团队与美国加州大学圣迭戈分校的James Nieh教授合作开展此项研究，研究结果以"胡蜂捕食压力导致蜜蜂的社会性崩溃（Predator-induced stress leads to bee colony declines）"为题发表在昆虫学领域国际权威期刊《Entomologia Generalis》上。董诗浩副研究员和顾高营博士为论文共同第一作者，谭垦研究员、James Nieh教授为共同通讯作者。该研究工作得到了中国科学院热带森林生态学重点实验室和国家自然科学基金委的资助。